Efter förlusten av deras son Neteyam kämpar Jake och Neytiri med sorgen som sliter i familjens band. Samtidigt som deras sår fortfarande är öppna, tvingas de möta ett nytt hot: Ask-folket – en hänsynslös och eldbeväpnad Na’vi-stam, ledd av den obarmhärtiga och maktlystna krigsherren Varang. När konflikten på Pandora når nya höjder och naturens balans hotas mer än någonsin, ställs Jake inför ett moraliskt vägskäl: ska han fortsätta försvara det han har kvar, eller söka förstå de krafter som vill förgöra honom? I skuggorna av eld och aska växer ett nytt perspektiv fram – ett som kan förändra Pandoras framtid för alltid.